Das Gebäude wurde im Jahre 1943 von Solomon R. Guggenheim, für seine Sammlung moderner Kunstwerke, in Auftrag gegeben. Frank Lloyd Wright, Amerikas renommiertester Architekt, verbrachte mehr als ein Jahrzehnt damit seinen Entwurf für das Museum zu optimieren. 1956 wurde schließlich mit dem Bau begonnen. Das Museumsgebäude verfügt über eine auffällige Struktur, die organische Spiralform soll natürlichen Formen verkörpern. Aufgrund seiner unkonventionellen Form sticht das weiche, weiße Gebäude aus der Masse heraus. Im Jahre 1992 wurde das Museum durch einen 9-stöckigen Anbau erweitert.

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